Quand le mode de vie d’un champignon pathogène de plante façonne son génome

Les champignons du genre Colletotrichum sont des agents pathogènes redoutables pour de nombreuses plantes. Dans le cadre d’un projet international auquel ont participé plusieurs scientifiques de l’INRA Versailles-Grignon, l’analyse des génomes de deux espèces proches de Colletotrichum a permis de montrer que l’évolution de ces champignons vers de nouveaux mode de vie a façonné aussi bien la composition de leur génome que l’expression de leurs gènes. Ces résultats permettent de mieux comprendre les mécanismes d’infection mis en œuvre par ces champignons et de proposer, à terme, de nouvelles méthodes de lutte intégrée contre ces pathogènes majeurs.

Choux : variété chou de Milan.. © Inra, WEBER Jean
Mis à jour le 18/11/2015
Publié le 16/08/2012
Mots-clés : CHAMPIGNON - génome

Colletotrichum est un champignon microscopique, responsable de dégâts importants chez de nombreuses plantes d’intérêt agronomique (céréales, légumes). En France comme à l’échelle mondiale, ces dommages engendrent des pertes économiques considérables. Le genre Colletotrichum compte de nombreuses espèces, qui diffèrent par leurs capacités à attaquer spécifiquement certaines plantes hôtes et par les stratégies d’infection qu’elles développent. Après avoir envahi la plante hôte à l’aide de cellules spécialisées, le champignon se développe à l’intérieur des cellules végétales sans provoquer de dommages, puis il modifie brusquement sa stratégie et détruit les tissus végétaux colonisés dont il se nourrit. Mieux comprendre ces mécanismes d’infection est essentiel pour développer à terme des méthodes de lutte ciblées contre ces agents pathogènes.

Un vaste projet international, auquel ont contribué les chercheurs de l’Inra de Versaillles-Grignon, s’est intéressé à deux espèces fongiques du genre Colletotrichum : C. graminicola et C. higginsianum*. Afin d’étudier les bases génétiques de leurs différents modes de vie, les chercheurs ont analysé le matériel génétique de ces deux espèces, c’est-à-dire leurs génomes, et son expression en ARN messagers servant de matrice pour la synthèse des protéines (transcriptome). Alors que les deux espèces possèdent à peu près le même nombre de gènes, un plus grand nombre d’entre eux est exprimé au cours de l’infection chez C. higginsianum, probablement du fait qu’il colonise de nombreuses plantes.

De plus, les scientifiques ont établi que la structure d’adhésion et de pénétration que développe le champignon à la surface de la plante (appressorium), connue jusque-là pour son rôle dans l’invasion des cellules végétales, joue également un rôle clé dans la détection de la plante par le champignon. Avant l’invasion, la perception des signaux émanant de la plante conditionnerait donc de façon spectaculaire l'expression de gènes fongiques à ce stade précoce de l’infection.

Des gènes exprimés par vagues successives

Experts internationaux dans l’étude des génomes de champignons phytopathogènes, les chercheurs de l’Inra ont plus particulièrement analysé les gènes impliqués dans la biosynthèse de métabolites secondaires, des molécules impliquées dans la manipulation des fonctions de la plante hôte ou dans la survie du champignon. Ils ont ainsi mis en évidence que les différentes familles de gènes liées au caractère pathogène de ces deux espèces sont exprimées par vagues successives en fonction des stades de l’infection : les gènes codant pour les effecteurs et les enzymes du métabolisme secondaire sont induits très tôt, pendant la pénétration et les premières étapes de la croissance du champignon dans les cellules hôtes, alors que la plupart des gènes codant pour les enzymes qui dégradent les parois de la plante (des hydrolases) ou des transporteurs membranaires (impliqués dans la nutrition ou la survie du champignon) sont surexprimés plus tardivement, lors de la transition vers la phase destructrice de l’infection. 

L’ensemble de ces résultats contribuent à une meilleure compréhension des stratégies infectieuses de Colletotrichum en lien avec son mode de vie, ouvrant des perspectives importantes en matière de lutte contre ce pathogène majeur. Il devient par exemple possible d’envisager d’utiliser comme outils de sélection variétale certaines molécules spécifiques (effecteurs, toxines produites précocement) pour créer des cultivars résistants.

En savoir plus sur les deux espèces étudiées :
 
- Colletotrichum graminicola infecte spécifiquement le maïs, chez lequel il présente une phase asymptomatique de coexistence avec la plante suivie d’une phase destructrice. Ces modalités infectieuses sont séparées aussi bien dans l’espace (le front de progression du champignon ne présente aucun symptôme alors que la partie âgée est le siège de destructions irréversibles) que le temps (le stade infectieux précoce préserve la plante tandis que les stades tardifs sont destructeurs).

- C. higginsianum s’attaque préférentiellement aux plantes de la famille des Brassicacées (chou, colza ou encore Arabette des dames, une plante modèle importante pour les biologistes) chez lesquelles il passe brusquement de la coexistence bénigne à la destruction complète de la plante ; le changement dans la stratégie infectieuse du champignon est alors principalement une affaire de temps.

En savoir plus

Richard J. O'Connell et al. Lifestyle transitions in plant pathogenic Colletotrichum fungi deciphered by genome and transcriptome analyses. Nature Genetics, 12 août 2012, doi:10.1038/ng.2372